Debuttò nel mondo del cinema nel 1939, appena sedicenne. Lavorò anche in Italia alla metà degli anni cinquanta nei film Donne proibite (1954),  e Gli ultimi cinque minuti (1955. Morì tragicamente nel 1965, all'età di soli quarantadue anni, nell'incendio della propria abitazione. Il suo nome è inscritto fra quello delle celebrità della Hollywood Walk of Fame. È sepolta all'Union Hill Cemetery di Chester County, in Pennsylvania. Originaria di una famiglia di modeste condizioni del Texas, con cinque figli, fu introdotta nel mondo della moda dalla madre. Poco tempo dopo la giovane iniziò a recitare piccole parti in commedie allestite da compagnie teatrali amatoriali. La sua precoce avvenenza le consentì tuttavia di essere notata da Darryl F. Zanuck, patron della Fox, che con la dichiarazione di un'età di sedici anni anziché di tredici riuscì a farla mettere sotto contratto. Dall'inizio degli anni quaranta la carriera della Darnell fu una sequela ininterrotta di interpretazioni di successo. Apparve in Moglie di giorno (1939), in cui fece coppia con Tyrone Power. Il sodalizio con Power proseguì nei due anni La grande missione (1940), Il segno di Zorro e in Sangue e arena (1941. Nel 1944 un sondaggio indetto da un "magazine" americano la proclamò una fra le quattro donne più belle al mondo. Nonostante due brillanti interpretazioni nella commedia Infedelmente tua (1948) e Lettera a tre mogli (1949), che la portò vicina ad una nomination al Premio Oscar, la carriera dell'attrice entrò in una fase di declino che la allontanò definitivamente dai ruoli di maggiore prestigio. Con sangue cherokee nelle vene (il nonno era un nativo americano), la Darnell rimase forse suo malgrado legata per tutta la carriera allo stereotipo di interprete di ruoli esotici in pellicole a soggetto drammatico. Quando la sua carriera non era ancora all'apice, era stata un'indiana pellerossa nel film Buffalo Bill (1944), aveva impersonato la messicana Chihuahua in Sfida infernale (1946)  fu infine un'euroasiatica in Anna e il re del Siam (1946). Linda Darnell è stata sposata tre volte: con il cameraman J. Peverell Marley, dal 1943 al 1952, con Philip Leibmann (per due soli anni, dal 1954 al 1955) e con il pilota Merle Roy Robertson, dal 1957 al 1963. Con il primo marito adottò una figlia, Charlotte Mildred "Lola" Marley. Ebbe per sei anni una tumultuosa relazione sentimentale con il regista Joseph L. Mankiewicz. La relazione si concluse dopo che il regista le preferì Ava Gardner per il ruolo della danzatrice spagnola Maria Vargas nel film La contessa scalza (1954). Fece ritorno al cinema poco prima di morire recitando in Lo sperone nero (1965. La sua fine fu drammatica: morì a Chicago, all'età di 41 anni, dopo un giorno di agonia dovuta a gravi ustioni riportate nel rogo della sua abitazione, probabilmente a causa di una sigaretta non completamente spenta. L'incendio era divampato la sera prima, mentre l'attrice si era assopita mentre stava guardando in televisione proprio uno dei suoi film.